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行方不明者が多発する洋館の調査に派遣された歌姫と冥冥。潜入し、呪霊の結界を破ろうとするが、突如建物が崩れ始めてしまう。宙に放り出された瞬間、目の前に現れたのは―。2006年。最強の2人の、二度と戻れない青い春が始まる。

天元との適合者である“星漿体”、その少女の「護衛」と「抹消」の任務を課された五条と夏油。“星漿体”・天内理子を狙う呪詛師集団『Q』、天元崇拝の宗教団体『盤星教』。急襲を退けた五条と夏油は、使用人の黒井と天内の学校へ向かう。

天内の懸賞金を狙う呪詛師たちを退けた五条と夏油。だが、黒井が捕えられてしまう。拉致犯が人質交換をしてくることも考慮し、天内を高専へ連れ帰ろうとするが、自らも取引に行くと、2人と共に取引場所へ向かうことに―。

「帰ろう、理子ちゃん」夏油が天内に手を差し伸べた刹那、最悪の事態が。呆然と立ち尽くす夏油の前に、伏黒甚爾が姿を現す。甚爾は夏油に「五条悟は俺が殺した」と告げ、激昂した夏油は呪霊を召喚し、甚爾に畳みかけるが―。

『2007年8月』。五条は“最強”に成り、任務も全て1人でこなす。必然と夏油も1人のことが増えた。その夏は呪霊が頻出し、夏油は、ひたすら祓い、取り込む。五条を“最強”の呪術師に、夏油を“最悪”の呪詛師に至らしめた事件とその結末とは。

2018年。任務を終えた虎杖、伏黒、釘崎の3人。虎杖たちと別れ、買い物を終えた釘崎はある女性に話しかけられる。「さっき、虎杖くんと一緒にいませんでした？」唐突な質問に驚く釘崎。虎杖と面識があるらしい女性の正体は―。

動く肢体を得る為、呪霊と通じていた京都校のメカ丸こと与 幸吉。交渉は決裂し闘いを余儀なくされるが、与は密かに準備した巨大なメカ丸・究極メカ丸絶対形態（モード・アブソリュート）で応戦。死地を脱し、五条に呪霊側の計画を伝えられるのか―。

『2018年10月31日19:00』渋谷に『帳』が降ろされる。多くの術師が渋谷に集まる中、被害を最小限に抑えるため、五条が単独で渋谷駅地下ホームへ。そこで、漏瑚、花御、脹相と対峙。呪術師、呪詛師、呪霊が渋谷に集結し、かつてない大規模戦闘がはじまる―。

渋谷駅地下ホーム。漏瑚、花御、脹相を圧倒し追い詰める五条。しかし、漏瑚達の狙いは、時間を稼ぎ、獄門疆で五条を封印することだった。改造人間と共に真人も参戦。一般人を盾に五条を削ろうとする漏瑚達だが、五条の秘策が発動する―。

真人を追い、渋谷駅に向かっていた虎杖の元に突如現れたのは、耳を覆う小さなメカ丸だった。「五条 悟が封印されタ」と最悪の事態を告げるメカ丸。説明に状況を飲み込み、五条の封印を全ての術師に伝え、五条奪還に動き出す―。

七海、伏黒、猪野と合流した虎杖は、七海から指示を受け、伏黒、猪野と共に「術師を入れない『帳』」を解くことに。結界の基をあえて結界外の目立つ場所におくことで強度を上げていることに気付き、呪詛師達が待ち構える、一際高いタワーを目指す。

虎杖と伏黒は、呪詛師・栗坂の術式を攻略し「術師を入れない『帳』」を解除。一方、伊地知と合流しようとする七海だが、刺され倒れている伊地知を発見する。また、伊地知の元に向かおうとする釘崎と新田の前にも呪詛師が現れる。

狗巻の助けで渋谷駅構内に辿り着く虎杖。そんな虎杖の前に現れた脹相は、「弟の仇…!!」と襲い掛かってくる。戦いの最中、虎杖に脹相が問いかける。「弟は、最期に何か言い遺したか？」

夏油 傑の皮を被った何者かが呼び出した特級特定疾病呪霊と対峙する冥冥と憂憂。冥冥は、状況を分析し、憂憂とある策を打つ。一方重面を撃破した七海は、真希、直毘人と合流し、能力未知数の呪霊と遭遇する。

特級呪霊・陀艮の領域展開「蕩蘊平線」により窮地に追い込まれた七海、真希、直毘人。伏黒の加勢により活路を見出すが、そこに甚爾が乱入。暴走状態の甚爾は陀艮に攻撃を仕掛ける。

目を覚ました宿儺は漏瑚の助言に耳を傾けず、特級呪霊である漏瑚に対し、圧倒的な強さを見せつける。一方、対峙する伏黒と暴走する甚爾。圧倒的な甚爾に対しギリギリの攻防を繰り広げる伏黒だったが―。

甚爾との戦闘で深手を負った伏黒は、たまたま居合わせた重面に不意打ちを受ける。瀕死状態の伏黒は、道玄坂の広い交差点にたどり着き、自身の術式『十種影法術』によってある式神を召喚する。

渋谷を壊し、数多の人を殺し、伏黒の式神を破った宿儺。そして目覚めた虎杖は、その凄惨な状況を目の当たりにする。一方、疲れ切った七海は朦朧としながらも改造人間を祓い続ける。しかし、そこに真人が現れ―。

真人と闘う虎杖だが、一般人を利用した真人の策に苦戦する。その頃、戦場に舞い戻った釘崎は、真人の分身体と遭遇。釘崎を殺し虎杖の魂を折ろうと企む真人に対し、釘崎は―。

目の前の惨状に呆然と立ち尽くす虎杖。虎杖の心は限界を超えていた。一方、理想の展開に興奮する真人は、虎杖に追い打ちをかける。遂に真人が止めを刺そうする刹那、ある人物が参戦する。

窮地を救われた虎杖は東堂に鼓舞され、立ち上がる。激しい攻防の中、全員が黒閃を繰り出し、三者それぞれが120％の潜在能力を引き出す。ついに、虎杖、東堂、真人による最後の呪い合いが始まる―。

真人との死闘に決着がつく瞬間、夏油の皮をかぶった何者かが現れる。瞬時に虎杖はその男が五条を封印した者だと気づき立ち向かうが、繰り出される夏油 傑の呪霊操術が阻む。そしてその男は、ある事を語り始めた。

渋谷事変の最終局面に呪術師が集う中、脹相は夏油の亡骸に寄生する“黒幕”の正体に気付く。そして、絶体絶命の危機に現れた特級術師・九十九由基。九十九と“黒幕”がそれぞれ語る人類の未来。事変の終焉が招く破滅と混乱、世界が急変する―。

並みはずれた身体能力を持つ高校生・虎杖悠仁。彼の持つ“呪物”を回収しに来たという呪術高専一年の伏黒 恵と出会う。しかし先輩らによって“呪物”の封印が解かれ、呪いの化け物が先輩たちを襲う。そこに虎杖と伏黒が駆けつける。

見知らぬ部屋で目を覚ます虎杖。呪術高専の教師・五条 悟から自分の“秘匿死刑”が決定したと告げられ、虎杖に二つの選択肢を示す。今すぐ死刑になるか、『両面宿儺の指』20本を探し出し、すべて取り込んだのちに死ぬか――。

３人目の一年生、釘崎野薔薇を迎えに行く虎杖たち。そのまま五条は虎杖と釘崎に、廃ビル内の呪霊を祓う課題を与える。二手に分かれて呪霊を探す虎杖と釘崎は、子どもを人質にとる狡猾な呪霊と対峙する。

少年院で起きた緊急事態に、虎杖、伏黒、釘崎が派遣される。任務は、特級呪霊に成り得る呪胎と共に取り残された生存者の確認と救出。乗り込んで間もなく釘崎の姿が消え、虎杖と伏黒は特級呪霊と遭遇する。

少年院の外に退避した伏黒は、特級呪霊の死に気付く。次の瞬間、両面宿儺が現れ、虎杖の体から心臓を抜き取る。これでは虎杖の意識が戻っても死ぬと戦い始める伏黒だが、格の違いを痛感する。

虎杖の死に悔しさをかみしめる五条。仲間の死に沈む伏黒・釘崎は強くなる為、2年生達と特訓を始める。一方、夏油達も動き出す。そんな中、死んだはずの虎杖は――。

移動中の五条は、特級呪霊・漏瑚の奇襲を受ける。決して当たらぬ漏瑚の攻撃。すぐに五条の強さを痛感する。一瞬で高専に戻り、修行中の虎杖まで連れてくる余裕に、漏瑚は怒りを爆発させるが、対して五条は――。

交流会に向けた特訓の合間。釘崎と伏黒の前に、京都校の禪院真依と東堂が現れ、二人に因縁をつけてくる。伏黒を腕っぷしで押す東堂。一方、真依の言葉に嫌悪感を抱いた釘崎は、真依を挑発するが――。

高校をサボり映画館に来た吉野順平。自分をいじめる同級生の死ぬところを目撃する。“犯人”を追い、声をかける吉野。その後、事件現場に乗り込んだ虎杖と脱サラ一級呪術師の七海建人は、２体の呪霊に遭遇する。

吉野の調査を任された虎杖と伊地知。低級の呪いに吉野を襲わせ、反応を確かめる作戦は失敗。虎杖は吉野に直球で声をかける。一方、真人のアジトを突き止めた七海は地下水路で真人と対峙する。

真人に追い詰められた七海は呪力制限を解除。十劃呪法『瓦落瓦落』で地下水路の壁を破壊し、がれきの雨を降らせる。一方、吉野と接触した虎杖は意気投合。家に招かれ、さらに打ち解けたが…。

真人に心酔する吉野は、虎杖と戦うように利用されていた。復讐心で暴走する吉野に対し、虎杖は動機を聞き出し説得しようと図るが、吉野の口から残酷な事実を知る。そこに真人が忍び寄り――。

真人の一撃を間一髪で防ぎ虎杖を救った七海。確実に真人を祓う為、2人は息の合った攻撃を重ねる。真人は改造人間を使い虎杖を精神的に追い詰めるが、虎杖はそれを乗り越える。追い込まれた真人は「死」を感じ――。

虎杖たちから逃れた真人は、夏油らと合流、ある計画を進めようとする。呪術高専では“京都姉妹校交流会”が行われようとしていた。東京校に東堂ら京都校の面々が到着し、一触即発な空気に。遅れて到着した五条があるサプライズを行う。

京都姉妹校交流会の団体戦が開始。東京校メンバーに東堂が襲い掛かるが、足止め役を任された虎杖が対峙する。東堂のパワーに圧倒される虎杖だが、突然東堂から「好きな女のタイプ」を尋ねられる。

東堂に、虎杖の “逕庭拳”は特級に通じないと指摘される。助言を素直に受け取る虎杖に、東堂は全力で相手をし、成長に導く。一方、釘崎と西宮、パンダとメカ丸の戦いも始まる。

交流会団体戦は続き、対峙する真希と三輪。三輪は真希の等級と不相応な圧倒的強さを目の当たりに。同じ頃、箒で飛び回る西宮を追う釘崎。真依の苦労、女性呪術師として生きる意味を語る西宮を切り捨て反撃に出る。

各所で勝敗が決まる交流会1日目。伏黒は加茂と対峙する。自身の血を操る「赤血操術」を使う加茂に、伏黒は式神と体術で挑む。同じ頃、狗巻は言霊の増幅・強制術式の「呪言」で場を進めるが、突如感じた不穏な気配に振り返ると想定外の事が――。

交流会に突如乱入する特級呪霊・花御。対峙する伏黒、狗巻、加茂は花御の攻撃に追い詰められる。そこに真希が参戦し、伏黒との連携で攻め立てるが、花御の圧倒的な戦闘力を前に窮地に立たされる。

花御との戦いに参戦した虎杖と東堂。虎杖が黒閃を決め、東堂との連携プレーで攻め立てる中、自身の術式を解禁する東堂。超親友(ブラザー)となった虎杖と共に花御を翻弄していくのだった。

圧倒的な強さで五条は花御を退ける。瀕死の花御と合流した真人は、特級呪物「両面宿儺の指」と「呪胎九相図1番～3番」を強奪。着実に五条封印の準備を進める。その後の交流会は何故か野球で勝負に。姉妹交流会・2日目プレイボール！

呪霊により３人の男が似た状況で死亡する事件が発生。被害者たちの共通点が判明し、虎杖、伏黒、釘崎は調査に派遣される。現地に着くと、共通点の中学校は伏黒の母校だった。さらに伏黒の姉・津美紀も事件に巻き込まれていると判明。

八十八橋の呪いに加え特級呪物「呪胎九相図」の1体・血塗（けちず）と対峙する虎杖・伏黒・釘崎。伏黒は早々に八十八橋の呪いを倒すが、衝撃の光景を目にする。釘崎は「呪胎九相図」の1体・壊相（えそう）と対峙。そこに血塗と虎杖も加わり―。

「呪胎九相図」兄弟の壊相・血塗に対する虎杖と釘崎だが、相手の血を浴びて体内から腐食が始まる。窮地に立たされ釘崎は自らに釘を刺し、「共鳴り」を発動。「両面宿儺の指」に端を発した今回の任務。それぞれの心境は―。